Après des études en pratique instrumentale au Conservatoire de Belfort, Éric Ruf a intégré l’École nationale supérieure des Arts appliqués et des Métiers d'art en 1987, avant de poursuivre ses études au Cours Florent de 1989 à 1992 et d'intégrer ensuite le Conservatoire national supérieur d'art dramatique de 1992 à 1994. Il est devenu pensionnaire de la Comédie-Française en 1993, avant même la fin de ses études au Conservatoire. Depuis 1998, il est sociétaire de la Comédie-Française et a été l'un des sociétaires membres du Comité d'Administration en 2004 et en 2006.
Eric Ruf s'est illustré en tant que décorateur-scénographe de différentes pièces ou opéras, notamment pour des mises en scène de Denis Podalydès. Il a par exemple réalisé les décors de Cyrano de Bergerac pour lequel il obtenu le Molière du décorateur-scénographe en 2007. Il a joué de nombreux rôles à la Comédie-Française de Dom Juan à Amphitryon, de Ruy Blas à l'Avare. De « l’Échange » à
« Lucrèce Borgia », il aura ainsi joué sous la direction de Jacques Lassalle, Anatoli Vassiliev, Andrzej Seweryn, Denis Podalydès, Patrice Chéreau, Robert Wilson, Brigitte Jaques-Wajeman, Jean-Louis Benoit, Claude Stratz, Alain Françon, Muriel Mayette ou Clément Hervieu-Léger. Éric Ruf a également assuré plusieurs mises en scène pour le théâtre et l'opéra parmi lesquelles « L'histoire de l'An 1 » de Jean-Christophe Marti en 2001 et « Peer Gynt » de Henrik Ibsen en 2012.
Le projet d’Éric Ruf pour la Comédie-Française repose sur une connaissance intime de l'établissement qui aura nourri son enthousiasme et son désir d'invention pour cette formidable troupe. Dans une filiation évidente avec un théâtre populaire, moderne et exigeant, il propose des saisons qui conjugueront répertoire, commandes à des auteurs et invitations à des grands metteurs en scènes internationaux. Éric Ruf développera un projet ouvert sur le monde, en partenariat avec les théâtres publics du territoire national, se souciant sans cesse de l'impact de son projet sur les publics, son renouvellement et sa diversité.
Son mandat d’administrateur du Théâtre Français prendra effet à compter du 4 août 2014.
La Ministre tient à saluer l’action de Muriel Mayette-Holtz qui a porté avec engagement et succès la Maison de Molière en tant qu’administratrice générale pendant huit ans et qui se verra proposer prochainement par le Gouvernement des fonctions à la mesure de ses réalisations.