À la suite des guerres de Religion, l'enceinte urbaine est sommairement renforcée par des bastions et la ville est choisie comme lieu de garnison pour un régiment des gardes suisses dont les soldats sont logés chez l'habitant.
L'abbaye tire profit de la vacuité de l'espace urbain pour se doter de vastes jardins d'agrément. Parallèlement, une communauté de frères et quatre couvents de moniales s'établissent intra-muros : les récollets en 1604, les carmélites en 1625, les ursulines en 1628, les annonciades célestes en 1629 et les visitandines en 1639. Dorénavant, plus d'un tiers de la ville appartient à des établissements religieux dont les effectifs représentent environ 10% de la population. La vocation de ces couvents est de soigner les malades et d'enseigner aux enfants.

En 1691, Louis XIV supprime le titre d' "abbé de Saint-Denis" et affecte le revenu de cette dignité aux Dames de la Maison Saint-Louis de Saint-Cyr La Maison Saint-Louis de Saint-Cyr
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fondée en 1686 par la marquise de Maintenon pour l'éducation des jeunes filles nobles pauvres ; Louis XIV dote l'établissement des revenus de la mense abbatiale de Saint-Denis. qui, en leur qualité de "seigneurs de la ville", chargent un bailli d'administrer Saint-Denis en collaboration avec les échevins locaux. Les cures Cures
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fonction de curé, nom désignant sa résidence et une circonscription paroissiale. de Saint-Denis sont dorénavant soumises à l'autorité de l'évêque de Paris. Au nord de l'abbatiale, les églises du grand cimetière entrent en décrépitude, exceptées celles dont les paroisses comptent encore suffisamment de fidèles comme les Trois-Paroisses ou Trois-Patrons, reconstruite en 1600, et Saint-Michel-du-Charnier. De même, le mausolée des Valois, resté inachevé, menace ruine et doit être démoli en 1719. Sept ans plus tard, les chanoines chanoines
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religieux vivant en communauté, selon la « règle de saint Augustin » et formant un chapitre rattaché à une église collégiale. de Saint-Paul décident d'emménager au prieuré de l'Estrée dont on vient de leur faire don.

Ce n'est qu'au début du XVIIIe siècle que la croissance économique s'amorce. Vers 1700, les moines bénédictins mettent en chantier la reconstruction de leur monastère. L'édification de ce somptueux bâtiment sur les plans de Robert de Cotte Robert de Cotte (1656 - 1735) :
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architecte français, élève de Jules Hardouin-Mansart dont il fut le collaborateur au château de Versailles ; en 1708 il est nommé Premier architecte du roi., architecte du roi, entraîne la disparition progressive des bâtiments médiévaux. En 1704, Louis XIV rétablit les habitants de Saint-Denis dans leurs anciens privilèges qui les exemptaient de la taille, impôt direct, à condition qu'ils payent toujours l'octroi, droit de passage perçu sur les marchandises. En 1720, la ville est dotée de franchises communales Franchises communales
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Privilège accordé par un seigneur à une commune. et Jean-Baptiste Le Laboureur devient son premier maire. Une manufacture de cuir s'implante le long du Croult, près d'un ancien moulin à tan moulin à tan
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tan : écorce de chêne réduite en poudre servant à préparer les cuirs.. Par la suite, la ville se spécialise surtout dans la production de "toiles peintes", cotonnades imprimées à la manière des toiles de Jouy.

Entre 1724 et 1740, l'événement urbanistique majeur est le percement de la rue d'Enghien. L'opération s'inscrit dans le programme de restauration du réseau routier du royaume engagé sous le règne de Louis XV par les ingénieurs des Ponts et Chaussées. D'autres réaménagements visent à faciliter la circulation dans la ville. Devant la porte de l'abbaye, une ruelle est élargie à la dimension d'une place. De même, pour faciliter l'accès de l'abbatiale aux convois funèbres, on démolit coup sur coup, en 1769, le châtelet Châtelet
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forteresse qui défend la porte Compoise du castellum sancti Dionysii et devient le siège de la juridiction criminelle du bourg monastique. et, vers 1770, la clôture du parvis de la basilique. En 1756, on implante à la sortie de la ville la nouvelle caserne des Suisses qui libère les habitant d'une longue période de cohabitation forcée avec les militaires.

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